崇峻朝の588年(崇峻元)に着工され、596年(推古4)に完成した。蘇我馬子が造営の中心になった。日本で最初の本格的な私寺である。
伽藍は、ほぼ南北に通る中軸線上に南から南門・中門・塔・金堂・講堂が一直線上に並んでいる四天王寺式であるが、塔の東西にも金堂が置かれ、中門から出ている回廊はその外側を通って、金堂の背後で閉じている。中金堂は、今の安居院(あんごいん)の地にある。安居院で今も祭っている飛鳥大仏は、鞍作鳥の作った金銅仏であり、昔ながらの位置を保っていることがその下の基壇の調査によって明らかになった。
593年(推古元)塔の心礎に仏舎利を安置したという(『日本書紀』)。これ以後の皇居(宮)もほぼこの飛鳥寺を中心にした飛鳥に置かれた。飛鳥寺の中軸線と天智朝の末年か天武初年に建てられた川原寺の中軸線との中心線(中道)は、天武朝の藤原京の設定の一基準となり、両中軸の間隔は亦、飛鳥の方格地割りの基準となった
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